Fakultas Syari’ah merupakan fakultas pertama dan tertua serta menjadi cikal bakal berdirinya IAIN Sulthan Thaha Saifuddin Jambi (kini UIN Sulthan Thaha Saifuddin Jambi). Setelah peresmian IAIN STS Jambi oleh Menteri Agama RI, Prof. KH. Saifuddin Zuhri pada 8 September 1967, ditunjuklah Prof. Syekh H.M.O. Bafadhal sebagai Dekan Pertama Fakultas Syari’ah. Pada awal berdirinya, Fakultas Syari’ah hanya membuka Jurusan Qadha’. Seiring perkembangan, jurusan ini kemudian dikembangkan menjadi dua: Peradilan
Agama dan Perdata Pidana Islam (PPI). Berdasarkan SK Rektor IAIN STS Jambi Nomor IN/9/R/SK/79-a/1995 tanggal 16 Juni 1995, dilakukan penataan jurusan. Jurusan PPI diubah menjadi Jurusan Jinayah Siyasah (JS) dengan gelar lulusan Sarjana Agama (S.Ag.). Tahun 2002, gelar ini berubah menjadi Sarjana Hukum Islam (S.H.I.), dan kemudian disesuaikan menjadi Sarjana Hukum (S.H.).
Fakultas Syari’ah juga membuka Prodi Ilmu Pemerintahan dengan gelar awal Sarjana Sosial (S.Sos.), yang kini disesuaikan menjadi Sarjana Ilmu Politik (S.IP.). Seiring perubahan IAIN menjadi UIN STS Jambi, Fakultas Syari’ah berkembang dan menjadi pionir pembukaan Fakultas Ekonomi dan Bisnis Islam (FEBI). Berdasarkan PMA RI Nomor 35 Tahun 2015 tentang Organisasi dan Tata Kerja IAIN STS Jambi, sejak 5 Juni 2015, UIN STS Jambi resmi memiliki lima fakultas: Syari’ah, Ilmu Tarbiyah dan Keguruan, Ushuluddin, Adab dan Humaniora, serta Ekonomi dan Bisnis Islam. Kemudian sesuai Peraturan Dirjen Pendis No. 1429/2012 dan PMA No. 33/2016, seluruh jurusan diubah nomenklaturnya menjadi Program Studi.