Fakultas Syariah didirikan pada tanggal 29 September 1960 di bawah naungan Perguruan Tinggi Agama Islam (PTAI) Al-Hikmah yang dikelola oleh Yayasan Pendidikan Islam (YPI) Jambi. Fakultas Syariah PTAI Al-Hikmah menjadi Perguruan Tinggi Islam pertama di provinsi Jambi yang didirikan sebagai respon terhadap aspirasi ulama dan masyarakat Jambi dalam Kongres Ulama Jambi pada tahun 1957. Tiga tahun pertama Fakultas Syariah PTAI Al-Hikmah telah menunjukkan kemanunggalan antara pimpinan dengan masyarakat dan pemerintah daerah serta pemerintah pusat. Pada tanggal 23 Mei 1963, berdasarkan Surat Keputusan Menteri Agama Nomor 50 tahun 1963, Fakultas Syariah kemudian dikonversi menjadi lembaga Pendidikan Tinggi Negeri (PTN) yang berafiliasi dengan Fakultas Syariah Institut Agama Islam Negeri Syarif Hidayatullah Jakarta dan pada tahun yang sama diafiliasikan ulang ke Institut Agama Islam Negeri Raden Patah Palembang. Selanjutnya melalui jalan yang panjang akhirnya tanggal 27 Juli 1967 berdasarkan Surat Keputusan Menteri Agama Nomor 84 tahun 1967, didirikan Institut Agama Islam Negeri Sulthan Thaha Saifuddin (IAIN STS) Jambi.